Item

Abstract

Many parasites have the ability to change their host’s behavior and/ or appearance in a manner that enhances their fitness. It can be difficult to determine whether this is due to true host manipulation that has evolved for this specific purpose or side-effects e.g. from additional energy drain that shifts the host’s tradeoff between feeding and predation avoidance towards the former. Experimentally, host manipulation has mostly been studied using singly infected hosts in uniform environments. This does not reflect nature. If hosts harbor multiple parasites these parasites might, depending on their aims, be at a conflict over host manipulation or cooperate when it comes to host manipulation. In this thesis I aim to better understand how parasites manipulate their hosts under complex – and hence more natural conditions, such as infections by multiple parasites. To do so, I use two complex-life cycle parasites, the cestode Schistocephalus solidus and both its intermediated hosts, copepods and three-spined sticklebacks and the nematode Camallanus lacustris and its first intermediate copepod host. Both parasites alter the behavior of their hosts in a manner likely to enhance their own fitness. Whether host manipulation by S. solidus in three-spined sticklebacks is due to true host manipulation that has evolved for this purpose or presents a side-effect of increased energy drain is the issue of a long standing debate. With true host manipulation an infective and a not yet infective S. solidus in the same host should be at a conflict over the direction of host manipulation; the infective parasite should enhance the predation risk of its host, but for the not yet infective one any premature predation would be fatal; it should never enhance its host’s risk taking. However, when I experimentally infected sticklebacks in a manner that they harbored one infective and one not yet infective parasite, these were even less risk averse than sticklebacks infected by only an infective parasite. This is only compatible with behavioral changes caused by enhanced energy drain rather than true host manipulation. To verify these findings I tested the effect of hunger status on risk taking in infected sticklebacks. Energy drain should be ineffective in satiated fish but true host manipulation should not. Again the results are more compatible with energy drain rather than true host manipulation. Seemingly adaptive host manipulation need not be caused by mechanisms that have evolved for this specific purpose. I further investigated a conflict between an infective and a not yet infective parasite in copepod hosts. To do so, I experimentally infected copepods with one or two S. solidus and/ or C. lacustris at different time points. Not yet infective S. solidus or C. lacustris reduce their host’s activity, infective ones increase it. If a conflict occurred between different developmental stages of the same species, the infective parasite completely sabotaged host manipulation by the not yet infective one in either species. In an interspecific conflict too, the infective parasite performed better. Camallanus lacustris was however the stronger manipulator. A conflict between an infective C. lacustris and a not yet infective S. solidus resulted in complete sabotage by the infective parasite while such a conflict between an infective S. solidus and a not yet infective C. lacustris resulted in a compromise with regards to host behavior. If there is potential for cooperation, i.e. if multiple S. solidus of the same developmental stage co-occur in the same host, they enhance each other’s Summary 8 manipulation but only after they have reached infectivity. I hence show that one parasite can affect host manipulation by both a conspecific and a non-conspecific co-infecting parasite. In nature, parasites are not only faced with other co-infecting parasites but also with differences in the environment their host experiences. Such differences, for example in differences in resource availability might affect host manipulation. Experimentally infected copepods received different feeding treatments. I measured their parasites’ performance in both the first (i.e. copepod) and the second (i.e. stickleback) intermediate host and the behavior of their copepod host. Performance inside the copepod affected performance in the second intermediate fish host. Differences between infected and uninfected copepods (i.e. host manipulation) were larger in a high food environment. Additionally, larger parasites seemed less manipulated. These results could be mediated by changes in host condition, rather than actual differences in host manipulation. Nevertheless, if they lead to differences in the efficiency of host manipulation, they could have ecological consequences.

Viele Parasiten verfügen über die Fähigkeit, Verhalten und/oder Aussehen ihres Wirtes zu verändern um dadurch ihre eigene Fitness zu steigern. Es kann schwierig sein festzustellen, ob dies durch echte Wirtsmanipulation geschieht, die zu diesem Zweck evolviert ist, oder ob es eine Begleiterscheinung darstellt, zum Beispiel aufgrund des zusätzlichen Energieentzuges, der den Trade-off des Wirtes zwischen Fressen und Predationsvermeidung zum ersteren hin verschiebt. Experimentell ist Wirtsmanipulation bisher meist unter der Bedingung einer einheitlichen Umwelt und mit Hilfe von Wirten, die nur mit einem Parasiten infiziert worden sind, untersucht worden. Dies spiegelt jedoch nicht die Natur wider. Wenn Wirte mehrere Parasite beherbergen, können diese sich, abhängig von ihren jeweiligen Zielen, in einem Konflikt um Wirtsmanipulation befinden oder in Bezug auf Wirtsmanipulation kooperieren. In dieser Dissertation möchte ich besser verstehen, wie Parasiten ihre Wirte unter komplexen – und daher natürlicheren – Bedingungen, wie zum Beispiel Mehrfachinfektionen – manipulieren. Dazu verwende ich zwei Parasiten mit komplexen Lebenszyklen, den Cestoden Schistocephalus solidus und seine zwei Zwischenwirte Copepoden und dreistachlige Stichlinge, und den Nematoden Camallanus lacustris und seinen ersten Zwischenwirt, Copepoden. Beide Parasiten verändern das Verhalten ihrer Wirte in einer Art, die wahrscheinlich ihre Fitness erhöht. Ob Wirtsmanipulation durch S. solidus in dreistachligen Stichlingen aufgrund von echter Wirtsmanipulation, die zu diesem Zwecke evolviert ist, zu Stande kommt oder eine Begleiterscheinund aufgrund erhöhten Energieentzuges darstellt, ist der Gegenstand einer langanhaltenden Debatte. Im Falle echter Wirtsmanipulation sollten sich ein infektiöser und ein noch nicht infektiöser S. solidus in einem Konflikt um Wirtsmanipulation befinden; der infektiöse Parasit sollte das Predationsrisiko seines Wirtes steigern, aber für den noch nicht infektiösen wäre jegliche vorzeitige Predation fatal; er sollte niemals die Risikobereitschaft seines Wirtes erhöhen. Ich habe Stichlinge experimentell so infiziert, dass sie einen infektiösen und einen noch nicht infektiösen Parasiten beherbergten. Diese waren sogar noch risikofreudiger als die nur mit einem infektiösen Parasiten infizierten Stichlinge. Das ist nur mit Verhaltensänderungen, die durch erhöhten Energieentzug verursacht worden sind, und nicht mit echter Wirtsmanipulation erklärbar. Um diese Ergebnisse zu bestätigen, habe ich den Einfluss des Hungerzustandes auf die Risikobereitschaft infizierter Stichlinge getestet. Energieentzug sollte in satten Fischen wirkungslos sein, aber echte Wirtsmanipulation nicht. Wiederum sind meine Ergebnisse eher mit Energieentzug als mit echter Wirtsmanipulation vereinbar. Scheinbar adaptive Wirtsmanipulation wird nicht zwangsläufig durch Mechanismen verursacht, die zu diesem speziellen Zweck evolviert sind. Darüber hinaus habe ich einen Konflikt zwischen einem infektiösen und einem noch nicht infektiösen Parasiten im Copepoden Wirt untersucht. Dazu habe ich Copepoden zu verschiedenen Zeitpunkten experimentell mit ein oder zwei S. solidus und/ oder C. lacustris infiziert. Noch nicht infektiöse S. solidus oder C. lacustris reduzieren die Predationsanfälligkeit ihres Wirtes, infektiöse erhöhen sie. Wenn ein Konflikt Zusammenfassung 10 zwischen verschiedenen Entwicklungsstadien derselben Art stattfindet, sabotiert der infektiöse Parasit die Wirtsmanipulation des noch nicht infektiösen in beiden Arten vollständig. In einem interspezifischen Konflikt schlug sich der infektiöse Parasite ebenfalls besser. Camallanus lacustris war dabei allerdings der staerkere Manipulateur. Ein Konflikt zwischen einem infektiösen C. Lacustris und einem noch nicht infektiösen S. Solidus resultierte in der vollständigugn unterdrückung durch den infektiösen Parasiten während ein solcher Konflikt zwischen einem infektiösen S. Solidus und einem noch nicht infektiösen C. Lacustris zu einem Kompromis bezüglich des Wirtverhaltens führte. Wenn Kooperationspotential besteht, d.h. mehrere S. solidus desselben Entwicklungsstadiums im selben Wirt auftreten, verstärken sie ihre Manipulation gegenseitig, aber erst nachdem sie infektiös geworden sind. Ich zeige also, dass ein Parasit die Wirtsmanipulation eines anderen Parasitens derselben oder einer anderen Art beeinflussen kann. In der Natur sind Parasiten nicht nur anderen Parasiten ausgesetzt, die denselben Wirt infizieren, sondern auch Unterschieden in der Umwelt, in der ihr Wirt lebt. Solche Unterschiede, z.B. im Bezug auf Ressourcenverfügbarkeit könnten Wirtsmanipulation beeinflussen. Experimentell infizierte Copepoden haben verschiedene Nahrungstreatments erhalten. Ich habe den Erfolg ihrer Parasiten sowohl im ersten (Copepoden) als auch dem zweiten (Stichling) Zwischenwirt und das Verhalten des Copepoden Wirtes gemessen. Der Erfolg im Copepoden beeinflusste den Erfolg im Fisch. Unterschiede zwischen infizierten und nicht infizierten Copepoden (d.h. Wirtsmanipulation) waren größer in einer Umwelt mit viel Nahrung. Darüber hinaus schienen größere Parasiten weniger zu manipulieren. Diese Ergebnisse könnten durch Veränderungen im Zustand des Wirtes anstatt durch tatsächliche Unterschiede in der Wirtsmanipulation herbeigeführt worden sein. Nichtsdestotrotz könnten diese zu ökologischen Konsequenzen führen, falls daraus Unterschiede in der Effizienz der Wirtsmanipulation resultieren.